影片故事背景发生于1940年5月9日，希特勒率领的纳粹德国已将战火席卷至整个欧洲，其旗下三百万大军正压于比利时边境，其他尚未沦陷的欧洲国家皆岌岌可危。
由于当时英国首相张伯伦的绥靖政策（即一种姑息纵容侵略行为，勾结侵略者和妥协的政策），未能及时发现希特勒的狼子野心，纵容纳粹的肆意扩张而使欧洲的战火燃得更加猛烈，以致英国最终引火上身并难以自保，这引起了英国议会的极度不满。作为保守党的党魁，虽然议会发动的不信任投票没能将同僚较多的他弹劾下台，但张伯伦也十分清楚自己应该就此离任，在如此内忧外患的形势下，他急切地在党派之中寻找自己的接班人。
继任者需要有着能够组建一个联合政府（同时包含保守党和反对党）的能力，当时的上议院保守党内部呼声中最高的是外交大臣哈利法克斯子爵，同时张伯伦本人也殷切希望哈利法克斯能够接任（哈利法克斯同样也是一个绥靖政策的拥护者）。但哈利法克斯以时机不对而拒绝上任，并委婉表示如今留下的烂摊子十分难办：继任者既需要承担保卫英国内部稳定，再度恢复欧洲和平的重任，并且还需要为反对党所接受（对于联合政府而言这一点尤为重要）。纵使党内议员不愿承认，但此时他们所能想到的这样的候选者只有一人：丘吉尔，一个让他们所有人皆认为近乎胡闹的选择。
镜头转回至故事的主人公，5月10日的清晨，新来的秘书莱顿小姐正因为工作疏忽失误（将ripe听作了right，以及使用了丘吉尔最讨厌的单倍行距）而遭到丘吉尔狂躁地责骂，丘吉尔的夫人看见匆匆逃离的秘书以及夺眶泪水自然明白了原因，安慰秘书说：丘吉尔只是个普通人，和其他人没有任何区别，并且指责丘吉尔最近行为愈加粗鲁，劝告他应该更加平静善良，并希望其他人也能像她一样爱戴和尊敬丘吉尔。虽然丘吉尔脾气古怪而火爆，但面对夫人时却像一个做错事的小孩。
当天的下午，秘书小姐带来了国王的电报，丘吉尔十分激动，顿整理好衣装觐见国王，而激动之余也在犹豫，面对此时焦灼的战争形势和英国目前风雨飘摇的战势，继任者是否真的应该是年迈、总惹人讨厌、判断力有所欠缺的自己，而丘吉尔的夫人在他逐渐自我否定之时再次给予了他全心的支持和赞赏，让丘吉尔放手去做。
奉国王电报前往白金汉宫，丘吉尔在车中注视着街上熙攘的人群，此时人们的生活依旧平静，在人们的脸上几乎感觉不到此时的英国正即将处在战争之中。而影片中丘吉尔此时以自己从未坐过公交车，只在理论上会煮鸡蛋（只是见过别人煮），第一次坐地铁结果竟迷路的经历自嘲，表露自己似乎从未真正走入群众之间，去真正倾听群众心声。而这也正是多数英国上议院掌权者所面临的矛盾境地，他们始终高高在上，自认为做着对国家重要的抉择，却没能真正倾听这个国家的人民的呼声。
与此同时，国王乔治六世正在同私交甚好的张伯伦商议，国王同样也希望是哈利法克斯接任首相，而对于丘吉尔的上任十分不满意，因为丘吉尔一连串冗长的如灾难般的政绩，他认为丘吉尔是一个令人捉摸不透的疯子。但丘吉尔在对于希特勒的预测上是正确的（当然国王意为：即使坏掉的钟一天也能够正确两次），同时他也是反对党唯一支持的保守党议员，国王也不得不接受他担任首相。
颇为潦草的任命仪式之上，丘吉尔表现了对于国王的敬畏，而国王同时也在忌惮这个性情古怪的新首相，以至于二人相对无言而立的气氛十分尴尬，尤其在最后的亲吻礼时，国王还如嫌弃一般，悄悄蹭了一下被丘吉尔亲吻过的手背。当然在这里还有这样一段幽默的对话，使得教科书中描绘的“铁腕首相”的形象也并不再那么冰冷。
至此，丘吉尔顺利成为了首相，入住了唐宁街10号（历任英国首相的官邸），家人为他举办的庆祝仪式上，夫人举杯致词，终了丘吉尔又幽默地进行了补充：敬不要搞砸，于是所有人举杯，齐声庆贺，“敬不要搞砸！”这是英国人的幽默。
时间来到5月13日，丘吉尔作为首相召开了首次会议，但丘吉尔对于胜利与坚持战斗到底的一番慷慨激昂的演讲，并没有赢得保守党内部的认可，作为保守党党魁的张伯伦也并没有挥舞起他的白手帕（党内成员均遵从张伯伦意见，他挥舞手帕意为保守党可以表示赞同），整个会场内久久充斥着令人窒息的沉默。
而张伯伦更加后悔推选丘吉尔作为首相，并再次劝说哈利法克斯，希望他能够接任这个位置，但哈利法克斯再次以时机未到拒绝了。无奈之下，张伯伦只能希望找到丘吉尔拒绝和平谈判的书面证据，然后启动不信任投票弹劾他下台。诚然，纵使丘吉尔一腔热血，但没人能够独自发起战斗，党内同僚的不认同使他也无可奈何。
了解到当前的战争局势，比利时和荷兰已经在沦陷的边缘，而法国纵使仍有二十万军队，但已经几乎放弃了抵抗，巴黎门户大开更使得德军部队获得了充足的作战补给。此时英国的三十万陆军形势更加不容乐观，正在组织全面撤退，空军和海军更是因为悬殊的力量差距，派往前线无异于自杀。照这样的趋势发展下去，不出几日整个西欧皆会被德国装甲部队的铁蹄践踏。
但丘吉尔认为还有胜利的希望，首先他想到的是去鼓舞法国全力抵抗，来到法国军事基地，用蹩脚的法语与法国总理交谈，总理坦言并没有制定任何的反击策略，法国的投降已然成为定局，丘吉尔所提出的任何应战可能引得与会人员面面相觑，在总理以及在场的所有人看来这就像是个疯子英国佬的胡话。
丘吉尔的这一行为同样引得了党内成员的不满，认为丘吉尔是一个只会空想的演讲家以及酗酒的酒鬼，只在乎他自己。哈利法克斯此时也与国王商议，为了英国的生存需要换下丘吉尔的首相身份，而国王也表示了认同。
5月19日清晨，丘吉尔的好友兼同僚安东尼，在看了丘吉尔即将在晚上进行的广播演讲稿后，表示自己不认为丘吉尔在当前形势下继续鼓吹的“英国会赢得战争”对于群众而言是正确的引导，但丘吉尔解释道是为了鼓舞大众，给人民注入尚未觉醒的精神力量。但安东尼仍然反对这样的做法，没有得到好友认可的丘吉尔不免有些急躁。此时夫人叫住些许发狂的他，生气道他们已经破产了。而丘吉尔以自己会少抽几根雪茄来应付自己的妻子，迎来了妻子的严厉训斥，他立刻关上门，回顾从前的过往表达对妻子的爱，有敬慕也有幽默的玩笑，但重要的是目光相遇时跨越几十年的爱意，这样的安慰自然奏效了，引得夫人的一阵大笑。
刚出家门，便涌上来一群记者，询问法国的态度以及英国撤退的信息，但丘吉尔什么也没回答，回身摆出一个V的手势（而后才知道正手的V才代表了胜利，而丘吉尔所摆出的反手V却有不太雅观的意思：“up your bum”抬起你的屁股）。
广播演讲之际，丘吉尔仍一意孤行，决定向民众隐瞒残酷的真相，这是他在上任后第一次全国演讲，表面平静神情之中仍透露着紧张的窘态，同时狂躁于被人一再催促。但当演讲开始的红灯亮起之时，丘吉尔整理心情，以首相应有的姿态向全国人民宣布：盟友法国只有小部分被侵略，英法联军还在持续推进，一切仍在掌握之中，并号召民众拒绝奴役，永不妥协。但事实是，知晓真相者为他此时的言语而惶恐不安，而就在他演讲的同时，另一片土地上正在遭受着德军地毯式的空袭，焦黑而燃烧的大地上已然看不出一丝胜利的希望。
没有得到任何人的认可而孤独离开，丘吉尔对于自己的这次演讲也心存疑虑，归家后与夫人诉说了自己的想法，夫人劝解道：难道你愿意看到民众们恐慌到无法入眠吗，自会有时间来说明真相的。轻拍妻子的手，丘吉尔心中的压力减少了几分。虽然如此，但没过多久，国王也给丘吉尔打来电话，他同样认为丘吉尔行为有所不妥，群众应该被领导而不是被误导。“我想，我刚刚被皇室谴责了。”结束对话后，丘吉尔悻悻而言。
5月25日，前方战事愈发紧急，德国包围了属于英国，比利时和法国军队在内的60个师，英国方面的三十万陆军军队撤退到了法国海岸——敦刻尔克，但被地形所困而无法联系，那几乎是英国现存所有的精英部队，而德国在各个方面都占尽优势，且距离海岸只有50英里，照这样推进下去，在接下来的几天英国将要失去整支军队。丘吉尔表示绝对不允许这样的事情发生，命令战时临时政府一定要想到解决方法。此时将军提出在距海岸西25英里处的加莱还有一支4000人左右的驻军，丘吉尔迅速以此制定作战计划，希望加莱的军队能够拖住正在推进的纳粹军队，为敦刻尔克的士兵撤退争取时间，战斗直至倒下，面对德军庞大的装甲军团，这无疑是在让这4000个年轻人去送死，但丘吉尔表示，这四千人的牺牲能够拯救三十万人，很值得。
其他议员沉默不语，而就在此时，一直未发表意见的哈利法克斯提出了异议，认为还可以有不需要如此牺牲的途径来拯救英国，即让意大利做中介，英国与德国签订和平协议（这也是对于丘吉尔和谈态度的一次试探，为了拿到他反对和谈的证据从而弹劾他下台）。但丘吉尔并没有直接拒绝和谈，而是怒斥道：希特勒执政绝对不会尊重英国的独立自由，唯一能做的就是强硬地让希特勒这个疯子知道，他无法做到占领我们的不列颠岛。并且丘吉尔激动且坚定而言：他将为此负全部责任，这就是他在这个位子上的原因。但哈利法克斯显然没有被丘吉尔的气势吓到，反而继续试探他是否完全不考虑和谈的可能，从语言中继续为丘吉尔设下陷阱，现在就等待着会议记录员记录下丘吉尔的答复，但丘吉尔并没有答复，沉默片刻后，他将所有人赶了出去，唯留下哈利法克斯与张伯伦。当然，给4000加莱驻军的命令也一道送了出去。
哈利法克斯毫不畏惧，仍继续与丘吉尔争辩，坚信与德军陆上的正面作战一定会导致英军的全军覆没，唯有和谈才能够保全英国，丘吉尔此时的胜利论全都是空想。这时，张伯伦打断道：是否可以让哈利法克斯子爵见一见意大利大使，看看他能不能帮助英国同德国沟通一下和谈的条件。丘吉尔叹了一口气，仍并未表示同意。
会后，丘吉尔立刻致电美国总统罗斯福，他想向美国借一些老式军舰来撤离被困敦刻尔克的军人，但由于美国在二战中期仍然保持中立态度，借给英国军舰对于纳粹德国而言无疑是破坏中立法案，宣布参战的信号，所以罗斯福拒绝了丘吉尔的这个请求。丘吉尔又想让罗斯福准许英国方派一艘航空母舰把之前在美国订购的P-40战斗机取回（虽然是先前使用与美国借的钱买下的），但罗斯福以新法规禁止军械作为中转工具而再次拒绝了他，丘吉尔放低姿态，以西半球面临的困境恳求罗斯福帮忙，最后罗斯福只同意将飞机放于距离加拿大边境一英里的地方，让丘吉尔派人用马车将他们拉回英国（不能使用动力器械）。听着如此荒诞的话语，面对如此赤裸裸的侮辱如今的英国却无可奈何，丘吉尔强忍着内心的愤怒，与罗斯福好言相告道：在这样的关头，你出的每份力我们都万分感激，而且我们感激的方式会超乎你的想象。
重重摔下和美国的连线，丘吉尔连夜给海军上将拉姆齐打了一通电话，让拉姆齐想尽一切办法召集撤军的船只，而此时只能够最大程度地召集游艇一类的民用船只，丘吉尔想尽可能地撤出一部分士兵，避免全军覆没的惨况。拉姆齐纵使有所顾虑，但随即接受了这条命令，而所有的行动计划均需要一个命名，拉姆齐司令看向身边仍在不停转动的发电机，发电机行动（即敦刻尔克大撤退）便由之而来。
5月26日，国王与丘吉尔共进午餐（先前约定好的惯例），对于是否应该将自己以及皇室成员送至加拿大避难，国王想询问他的意见。丘吉尔认为，不同于“流动性”较大的首相，国王的生存至上，这样做很有必要。接着，国王担心起丘吉尔在议会中的地位，丘吉尔坦言早就知道张伯伦和哈利法克斯的想法，失落道只有他不受待见，自从加里波利战役（一战中由丘吉尔提出的一次战役，战略高明，但因为实行时的犹豫，导致最终一团糟）后他便不再受信任。看到沮丧的丘吉尔，国王也放缓了语气：可能你吓到别人了，你的行为让人捉摸不透。丘吉尔解释说自己很少约束自己的情绪，并谈及到了自己的父亲以及母亲。谈笑间，国王与丘吉尔间的关系也变近了些。
丘吉尔同样觉出了自己在战时内阁中的孤立无援，便邀请自己的好友安东尼一起参加会议，并将他安排在自己身边。谈及加莱驻军，获悉已经被德军全面包围，在无情的枪林弹雨中伤亡率已经达到了60%，所有人都觉得失败会是必然的结果，此时哈利法克斯继续提出了和谈的意见，认为继续奋战得到的结果只能是玉石俱焚，是莽夫之举，一来一回的争论后，丘吉尔怒斥道：
说罢，丘吉尔愤然离席，哈利法克斯没有就此罢休，追出去以辞职逼迫丘吉尔同意他去与意大利谈论和谈的条件，迟迟争论不休，哈利法克斯最终以24h内不进行和谈自己便立刻辞职为由威胁丘吉尔，二人的谈话不欢而散。
回到府邸后，丘吉尔让秘书发送一封电报给加莱驻军的指挥官，要求他们誓死抵抗，对于撤退坚决不予许可。秘书听罢，双手颤抖，流泪不止，丘吉尔上前递上一块手帕并询问缘由，秘书坦言：没人告诉我们发生了什么，消息全都封锁了起来，只能够听到只言片语，还不如什么都不知道为好。丘吉尔问秘书想知道什么，她坚定道：会有多少人活下来。为了给秘书小姐解答，丘吉尔破例带领她进入了作战地图室，为她讲解如今敦刻尔克的严峻形势，如果加莱驻军不去牺牲，如果英国不积极组织船只撤军，滞留敦刻尔克的三十万军队的生命只剩一到两天。面对地图所指的残酷现实，秘书若有所思。而当远处的加莱指挥官收到了不予撤离的电报后，他无奈望向天空，德军的飞机一架架飞过，正在这片漆黑大地上狂轰滥炸，视线所及之处皆是爆炸与燃烧的痕迹，而几颗炸弹也正在坠落向加莱驻军此时的庇护所。
不久后，丘吉尔收到电报，加莱陷落，4000士兵全军覆没。丘吉尔有些崩溃，整夜未眠。第二天一早，他召集战时内阁会议，期间又接到了比利时陷落的消息，他们将会在午夜投降，法国也将紧随其后。在这第三次战时内阁会议上，将军解说了当前的战况，英国将必须为了不列颠岛即将到来的侵略做准备，并应该通告全国人民，迅速组织所有的有生力量，听到这里丘吉尔有些动摇。同时，哈利法克斯继续表示已经安排妥当与意大利大使的会谈，他已经做好帮助英国与德国调停的准备，但丘吉尔仍希望能够做最后抵抗。这时，张伯伦怒斥他看不清现实，谴责他一定要在所有部队被全歼一空后才知道妥协。面对各方逼迫，孤立无援的丘吉尔将目光投向了好友安东尼，但安东尼只是默默低下头，显然，面对如此绝境，他也没能站在丘吉尔这边。无奈之下，别无选择的丘吉尔只得同意哈利法克斯去进行和谈，最后的底线是必须知道德国能够承诺的讲和条款。
愤怒至双唇颤抖，会后，丘吉尔找秘书记录下自己近期的思绪，艰难地组织自己的语言，但当他拿起桌上的报纸，看见封面头条上赫然诉说的希特勒的暴行之时，他再也无法抑制自己迸发而出的情感，由语无伦次逐渐变为喃喃自语，不断地咒骂着希特勒，突然思绪又转而归来，不知自己该用怎样的字词继续说下去，秘书安慰道：你会想出来的，遣词造句是你最擅长的事。丘吉尔宽慰地笑了笑，来到秘书的身边，看到工作桌上立着一张照片，是一个身着军装男子的照片，以为是秘书的男朋友，但秘书解释是自己的哥哥，已经死在了敦刻尔克。丘吉尔久久凝视着眼前这位坚强的姑娘，姑娘坚定的眼神也在击打着自己内心的脆弱，他思绪万千。
孤身坐在天台上，天空飘散着雪花，丘吉尔颓然望向夜空中航行的三两架飞机，双目凝满了泪水，是自己错了吧，可能和谈才是拯救英国的唯一途径，镜头逐渐拉远，他也逐渐渺小到与这黑暗融为一体。
此时的国王正在气愤于自己只能关心如何自保，却无法为这个国家做出什么，他怒斥着懦弱的命运，清楚地感受着自己无法抑制的极度的愤怒。于是深夜之中，国王前往拜访丘吉尔，此时的丘吉尔已经疲惫不堪，孤零零的坐在阴暗潮湿的小屋中，满目尽是颓唐与内心的煎熬。国王自述听闻哈利法克斯之言，内阁之中对于和谈的呼声水涨船高，但他表示想先听一听丘吉尔对此的态度。丘吉尔也希望能够理清自己的头绪，直言勇于反抗的国家能够重获辉煌，而那些温顺的投降者则会走向灭亡。议会内部现在人心惶惶，丘吉尔坦白而言，自己是最为恐惧的那一个。但因为战时内阁对于反抗运动的支持已然崩溃，自己再做任何的努力都是无济于事，只能稍后向下议院也陈述所有的决定。但国王默默坐到丘吉尔的身边，说道：我会支持你。
丘吉尔不免惊讶地看着他，这个一向讨厌自己的人却在最危难的时候给予了他肯定和支持，国王也继续说道：能让希特勒这个暴君感到恐惧的人，都值得我们的所有信任。来自国王的支持给予了丘吉尔极大的信心，但丘吉尔也无奈道，没有自己党派的支持，他仍不得不诉诸和谈。而此时，国王建议他，到群众中去，将不加篡改的真相告知他们，让群众指引自己，他们才是这个国家的根本，人民才是使国家的车轮滚滚向前的力量。
5月28日清晨，拉姆齐司令方面致电丘吉尔，表示已经召集了860艘民用船只，这是有史以来被召用的最大的民用船队，随时等待丘吉尔的派遣。他郑重道：发电机行动开始执行，愿上帝保佑他们所有人。
这是个阴雨天，丘吉尔看着街上被雨水打湿的行人，他回想起了国王深夜里说过的话，走下自己的专车进入地铁站，走入拥挤的人群中。在这里所有人都认识他，车厢之中，大家纷纷介绍自己的名字，丘吉尔也一一记录了下来，他问这些人对于现在的局势是否有信心，大家纷纷点头，问到如果敌人攻占了我们的街道，所有人都表示会战斗到底，丘吉尔笑了，又谈及，如果我们和德国签署和平协议呢？车内的所有人都异口同声道：Never，甚至一个小女孩也坚定而言，绝不妥协。丘吉尔吟诵道：“于是城门的守将赫拉提斯这样说：对于世上生灵万物，死亡终将降临，没有别的死亡能如此崇高，直面强敌，力战而殁，为守护先祖的…”讲到这里，丘吉尔哽咽了。“为守护先祖的遗骨与信仰的神殿。”他身后的一位黑人朋友补充道，丘吉尔欣喜地拍了拍他，如同老友一般，眼泪夺眶而出。小女孩不知道他为什么哭泣，他笑着解释道：我很爱哭，你们会习惯的。地铁到站，他起身而又在车门前站住，回望了车厢中的人们，无言，转而坚定地迈出了地铁。
没有首先进入战时内阁的会议，丘吉尔到达后的第一件事是召集外阁成员开会，表示战时内阁的议员们已经达成了一致，正在起草与希特勒的和平协议。但他刚刚走进了民众间，了解到了民众的想法，他想将这些宝贵的想法传达给大家。随即丘吉尔拿出记录的纸张，一一念出在地铁车厢里记下的名字。他说，这些地铁中认识的新朋友认为，签订了和平协定，英国便成为了希特勒的傀儡，纳粹旗帜将在白金汉宫、温莎城堡、以及各式的建筑上肆意飘扬。这也是为什么丘吉尔现在来到他们之间，急切地想知道他们的想法，而结果与地铁车厢中的民众出奇的一致，是对和谈坚定不移的否定，如果这个悠久岛屿的历史终将结束，也一定是要在每个人都将热血抛洒在这片土地上之后。丘吉尔赢得了外阁议员的肯定与拥护，赢得了他们每个人的掌声与拥抱。
紧接着丘吉尔回到了战时内阁，将下议院的成员以及英国民众的真实想法传达给了内阁成员们，丘吉尔此时强硬地表示：在此之后，传达他们的想法是我的职责，所以绝无和谈的可能，同时盯着一脸阴沉的哈利法克斯说到，你们可以看着办了，不过失陪了先生们，我要先去准备我的演讲稿了，我还一个字都没写呢，说罢便匆匆离去。
对于和谈仍抱有侥幸，为了阻止丘吉尔，哈利法克斯与张伯伦商讨，想利用辞职开启不信任投票将丘吉尔弹劾下台，希望得到张伯伦的配合。但群众的意愿无法违背，此时的张伯伦也早已动摇，他并没有同意哈利法克斯的建议，而只是提议哈利法克斯和其他同僚一起去下议院听丘吉尔的演讲，等首相发言完毕再发表感想。
这次的演讲同时也会以广播的形式向全英国转播，丘吉尔的夫人，国王，以及千千万万的民众都在家中关注着这件事，丘吉尔的演讲激情澎湃，因为有了群众的支持，他的内心已然无比坚定，字字均不断撞击着人们的心灵。
丘吉尔的演讲充满力量，获得了下议院议员们的一致支持，而这时，张伯伦也默默掏出了手帕擦拭额头，保守党们也再也难耐心中激情，均起身挥舞手帕对丘吉尔表示赞同，整个议会中充满了对丘吉尔的赞美和欢呼，掌声呼声经久不衰。那些从不改变主意的人改变不了任何事情，也正如哈利法克斯子爵最终的评价：丘吉尔将英语武装起来作为士兵，送入了战场。伴随着每个人注视的目光，丘吉尔再无需回头，大步离开会场。
影片在此便进入了尾声，而影片之尾，如奇迹般地，丘吉尔安排的民船舰队搭载了近三十万士兵从敦刻尔克成功撤回英国，在此五年后的5月8日，英国及其同盟国宣布了战争的胜利，一切都如丘吉尔所说的一样，这同样也是我最喜欢的一句话：
《至暗时刻》作为描绘丘吉尔的传记类电影无疑是成功的，除此之外，影片在丘吉尔视角以及秘书莱顿小姐的两个视角下同时出发，从政客以及平民的视角下（当然大篇幅仍是丘吉尔的视角），展现了英国面临纷飞战火下不同人的各异表现。战争来临，有以丘吉尔为代表的派别——坚信会获得胜利，也有张伯伦为代表的派别——坚信会失败而求和，也有以国王和大多数民众为代表的派别——矛盾摇摆而急需坚定的信念来引导，为我们展现了临战的大环境下的社会群像。
《至暗时刻》，是英国所面临纳粹铁蹄的至暗时刻，是丘吉尔接任首相之后倍感压力，承担重任而不为认可的至暗时刻，是敦刻尔克三十万军队每个人的至暗时刻，也是每个英国人民面对的至暗时刻，但正如黎明前夕的黑暗一般，之于我们，惟可及之事即是握紧信念炬火，战斗吧，战斗，战斗直至迎来黎明的曙光，我们决不投降！
